Effets multi-omiques sur l'ontogenèse de la moule bleue Mytilus Edulis exposée au trafic maritime : approche écophysiologique

Veillard, Delphine (2025). Effets multi-omiques sur l'ontogenèse de la moule bleue Mytilus Edulis exposée au trafic maritime : approche écophysiologique. Thèse. Rimouski, Université du Québec à Rimouski, Institut des sciences de la mer de Rimouski (ISMER), 258 p.

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Résumé

RÉSUMÉ : Des recherches approfondies et récentes mettent en évidence les effets néfastes du bruit anthropique sur le biote marin, qui est désormais classé parmi les défis persistants en matière de conservation de la biodiversité aquatique. Le bruit anthropique induit des changements physiologiques qui affectent les mécanismes sous-jacents aux activités ou processus individuels, tels que le stress oxydatif, l'homéostasie énergétique, le métabolisme, la fonction immunitaire et la respiration, chez une variété d'espèces marines. En plus du bruit, la présence ponctuelle de polluants est également associée au trafic maritime. Compte tenu de la demande croissante du commerce maritime international, il est urgent d'améliorer notre connaissance de l'impact de la navigation sur les organismes marins afin de développer des stratégies d'atténuation efficaces. Les bivalves sont des organismes essentiels de l'écosystème intertidal où sont localisés les ports maritimes. Des changements physiologiques ont été signalés chez les invertébrés sessiles, tels que les bivalves, qui sont particulièrement sensibles aux sons et incapables de s'éloigner de manière significative du facteur de stress. Les études sur l'impact des bruits anthropiques sur les bivalves se sont principalement concentrées sur les stades adultes, et seules quelques expériences ont été menées sur les premiers stades larvaires. Celles-ci ont porté principalement sur le comportement, la croissance et les réponses de survie. Ces études ont montré que le bruit anthropique peut interférer avec les signaux acoustiques naturels utilisés par les organismes pour le recrutement et pourrait être (mal) interprété comme un signal de recrutement pour certains taxons. Pour combler cette lacune, l’objectif général de cette thèse doctorale est d’étudier pour la première fois les effets du bruit d'un navire-cargo et sa synergie avec la pollution chimique sur le métabolisme des embryons et des stades larvaires compétents de la moule bleue Mytilus edulis à différents niveaux de stress, en utilisant différentes techniques d’analyse omiques. Les analyses ont permis d’explorer les réponses au stress primaire, secondaire et tertiaire lié au son, notamment i) le métabolisme oxydatif avec les prostaglandines, ii) le métabolisme énergétique incluant les lipides et iii) les performances larvaires par le biais de mesures via les coquilles. Cette thèse est divisée en deux chapitres, qui dérivent de deux expériences réalisées au cours de deux étés dans des mésocosmes Larvosonics, créés pour émettre des sons à faible réverbération et résonance. Ces mésocosmes me permettent de mesurer les effets de l’impact de différents niveaux sonores du trafic maritime, en interactions avec d’autres conditions environnementales naturelles (trophiques) et anthropiques (pollution chimique), sur plusieurs stades de développement. Nous avons supposé que des fenêtres critiques de stress pourraient survenir au cours du développement larvaire, c’est pourquoi deux phases ontogénétiques ont été étudiées : l'embryogenèse (de l’embryon à la larve-D) et la métamorphose (des pédivéligères aux post-larves). L’embryogenèse et la métamorphose sont deux périodes critiques du développement modulant le succès d'établissement des nouvelles cohortes, et qui sont liées par des composantes communes de changements tissulaires importants supportés par les réserves énergétiques accumulées au stade précédent. Le chapitre 1 a permis d’étudier les effets du bruit de la navigation pendant les stades larvaires cruciaux, l’embryogenèse et la métamorphose, sur le métabolome, le développement et la survie. Nous avons constaté que l'exposition au bruit des navires induit une inflammation due au stress, un déséquilibre métabolique ou un stress cellulaire résultant d'une demande énergétique accrue, conduisant à une perturbation de la glycolyse et à une augmentation de la réponse au stress oxydatif. Le bruit généré par un navire cargo a un impact direct sur le premier stade de développement des larves de moules. Plus tardivement, le bruit favorise un retard de métamorphose dans des habitats sous-optimaux avec des coûts métaboliques plus élevés, ce qui peut avoir un impact sur la durabilité de l'écosystème et de l'aquaculture, car les larves de moules compétentes luttent pour sélectionner des habitats de développement appropriés. Notre travail sur un taxon écologiquement et socioéconomiquement important montre que le bruit anthropogénique peut affecter les capacités physiques des organismes. L'augmentation des coûts de la condition physique au début de la vie pourrait avoir un impact majeur sur la dynamique et la résilience de la population, avec des implications potentielles pour la structure et la fonction de la communauté. Le chapitre 2 a permis d’évaluer la réponse des larves de moules exposées à des contaminants chimiques associés au trafic maritime. Ce chapitre se divise en trois articles. Dans la première partie, nous nous sommes concentrés sur l'embryogenèse, les premiers stades ontogéniques étant connus pour être les plus sensibles aux événements stressants et primordiaux pour le maintien de la structure de la communauté. Des embryons de moule bleue, Mytilus edulis, issus de deux pontes, ont été exposés jusqu'à la fin de l'embryogenèse à un cocktail de contaminants dont le profil est représentatif du trafic maritime. Nos résultats montrent une mortalité différentielle entre les cohortes larvaires, suggérant un investissement maternel plus faible dans la première cohorte larvaire. En outre, la survie des larves D, ayant un faible succès embryogénique, a montré une réponse métabolomique nettement différente de celle des larves D ayant un succès embryogénique élevé à une exposition similaire à un cocktail de contaminants. Les larves contaminées ont des besoins énergétiques plus importants et utilisaient des acides gras métabolisés par bêta-oxydation dans les mitochondries pour fournir cette énergie. Dans le second volet, les larves pédivéligères compétentes, issus de la première ponte, préalablement exposées au cocktail de polluants jusqu'à la fin de l'embryogenèse, ont été exposées à des perturbations acoustiques pendant la métamorphose. L'objectif était d'évaluer la réponse des larves compétentes lors de la métamorphose à la suite d'une contamination chimique en début de vie en synergie avec une exposition sonore représentative du trafic maritime. Cette étude montre que les effets de la pollution chimique précoce pendant l'embryogenèse ont un impact plus important sur les larves que l'exposition au bruit plus tard pendant la métamorphose. En effet, des effets latents de l’exposition chimique précoce persistent ayant des conséquences sur la taille à la métamorphose, le métabolisme énergétique et oxydatif et le profil lipidique des post-larves. Enfin, le dernier volet concerne la réponse des larves de M. edulis exposées à une pollution accidentelle au diesel, ainsi qu'au bruit de la navigation, pendant la phase de fixation et de métamorphose. L'objectif était d'évaluer la réponse des larves compétentes qui continuent à se métamorphoser en post-larves à la suite d'une pollution non contrôlée combinée à une exposition au bruit des cargos représentatifs du trafic maritime. Cette étude montre que les post-larves, particulièrement exposées à des niveaux de bruit de navigation plus élevés, présentent un stress oxydatif significatif. Nous suggérons que la contamination pourrait affaiblir les larves et retarder leur métamorphose. Dans cette étude, nous suggérons l'existence d'une valeur seuil à partir de laquelle, après plus de 121 dB re 1μPa, les postlarves voient leur capacité de survie et leur succès de recrutement réduits. Les populations naturelles exposées à ces polluants ont probablement une résilience plus faible que celles associées aux ports, ce qui peut limiter leur capacité à recruter dans des conditions stressantes. Les résultats de ce doctorat permettent de mieux comprendre les perturbations liées au bruit du trafic maritime sur le cycle de vie des bivalves marins. Nous pourrons ainsi émettre des recommandations pour améliorer la gestion de l’aquaculture et de la pêche pour ces espèces de bivalves pour l’ensemble du golfe du Saint-Laurent. La surveillance métabolomique des organismes côtiers et de leur réponse au stress couplée à des études acoustiques pourront alors être présentées comme une nouvelle approche pour aider à évaluer les impacts anthropologiques sur la biodiversité et l'aquaculture. -- Mot(s) clé(s) en français : Anthropophonie, Trafic maritime, Réponses au stress, Multi-omique, Écophysiologie, Métabolomique, Métabolisme, Mytilus edulis, Bivalve, Embryogenèse, Métamorphose. --
ABSTRACT : Extensive recent research has highlighted the damaging effects of anthropogenic noise on marine biota, which is now recognized as one of the persistent challenges to the conservation of aquatic biodiversity. Anthropogenic noise induces physiological changes that affect the mechanisms underlying individual activities or processes, such as oxidative stress, energy homeostasis, metabolism, immune function and respiration, in a wide range of marine species. In addition to noise, shipping is also associated with the occasional presence of pollutants. Given the growing demands of international maritime trade, there is an urgent need to improve our knowledge of the impacts of shipping on marine organisms in order to develop effective mitigation strategies. Bivalves are important organisms in the intertidal ecosystem where seaports are located. Physiological changes have been reported in sessile invertebrates such as bivalves, which are particularly sensitive to sound and unable to move significantly away from the stressor. Studies on the effects of anthropogenic noise on bivalve molluscs have mainly focused on adult stages, with few experiments conducted on early larval stages. These have focused on behavioral, growth, and survival responses. These studies have shown that anthropogenic noise can interfere with the natural acoustic signals used by organisms for recruitment and can be (mis)interpreted as a recruitment signal for certain taxa. To fill this gap, the overall aim of this thesis was to investigate, for the first time, the effects of cargo ship noise and its synergy with chemical pollution on the metabolism of competent embryos and larval stages of the blue mussel Mytilus edulis at different stress levels using different omics analysis techniques. The analyses examined responses to primary, secondary, and tertiary sound-related stress, including i) oxidative metabolism with prostaglandins, ii) energy metabolism including lipids, and iii) larval performance via shell measurements. This thesis is divided into two chapters, derived from two experiments carried out over two summers in Larvosonics mesocosms, created to emit low reverberation and resonance sounds. These mesocosms allowed me to measure the effects of different levels of marine traffic noise, in combination with other natural (trophic) and anthropogenic (chemical pollution) environmental conditions, on several developmental stages. We hypothesized that critical stress windows might occur during larval development, so two ontogenetic stages were studied: embryogenesis (from embryos to D-larva) and metamorphosis (from pediveliger to post-larva). Embryogenesis and metamorphosis are two critical developmental periods that modulate the establishment success of new cohorts and are linked by common components of major tissue changes supported by energy reserves accumulated in the previous stage. Chapter 1 investigated the effects of shipping noise during the critical larval stages of embryogenesis and metamorphosis on the metabolome, development and survival. We found that exposure to shipping noise induces stress-induced inflammation, metabolic imbalance or cellular stress resulting from increased energy demand, leading to disruption of glycolysis and increased oxidative stress response. Noise from a cargo ship has a direct effect on the first developmental stage of mussel larvae. Later, noise promoted delayed metamorphosis in suboptimal habitats with higher metabolic costs, which may affect ecosystem and aquaculture sustainability as competent mussel larvae struggle to select suitable developmental habitats. Our work on an ecologically and socio-economically important taxon shows that anthropogenic noise can affect the physical abilities of organisms. Increased fitness costs early in life could have a major impact on population dynamics and resilience, with potential implications for community structure and function. Chapter 2 assessed the response of mussel larvae exposed to chemical contaminants associated with maritime traffic. This chapter is divided into three parts. In the first part, we focused on embryogenesis, as the earliest ontogenic stages are known to be the most sensitive to stressful events and crucial for maintaining community structure. Blue mussels, Mytilus edulis, embryos from two clutches were exposed until the end of embryogenesis to a cocktail of pollutants whose profile is representative of maritime traffic. Our results show a differential mortality between larval cohorts, suggesting a lower maternal investment in the first larval cohort. In addition, the survival of D larvae with low embryogenic success showed a markedly different metabolomic response than that of D larvae with high embryogenic success to similar exposure to a cocktail of contaminants. The contaminated larvae had higher energy requirements and used fatty acids metabolized by beta-oxidation in the mitochondria to provide this energy. In the second phase, competent pediveliger larvae from the first spawning period, previously exposed to the cocktail of pollutants until the end of embryogenesis, were exposed to acoustic perturbations during metamorphosis. The aim was to assess the response of competent larvae during metamorphosis to early life chemical pollution in synergy with noise exposure representative of maritime traffic. This study shows that the effects of early chemical pollution during embryogenesis have a greater impact on larvae than noise exposure later in metamorphosis. In fact, latent effects of early chemical exposure persist and influence size at metamorphosis, energy and oxidative metabolism, and lipid profiles of post-larvae. Finally, the last section is the response of M. edulis larvae exposed to accidental diesel pollution to shipping noise during their competent settlement and metamorphosis stage. The aim was to assess the response of competent larvae that continue to metamorphose into post-larvae following uncontrolled pollution combined with exposure to a cargo ship noise representative of maritime traffic. This study shows that postlarvae, particularly exposed to higher shipping noise levels, displayed significant oxidative stress, and we suggest that contamination could weaken larvae as they delay their metamorphosis. We suggest a threshold value from observations in this study whereby above 121 dB re 1 μPa post-larvae may have reduced recruitment success due to the higher energy demands resulting from the stress of noise exposure, and thus less ability to cope with other stressors they may also encounter during this critical period. Natural populations exposed to these pollutants probably have a lower resilience than those associated with ports, which may limit their ability to recruit under stressful conditions. The results of this thesis will allow us to gain a better understanding of the disturbance caused by shipping noise on the life cycle of marine bivalves. This will allow us to make recommendations to improve the management of aquaculture and fisheries of these bivalve species throughout the Gulf of St. Lawrence. Metabolomic monitoring of coastal organisms and their response to stress, coupled with acoustic studies, could then be presented as a new approach to help assess anthropogenic impacts on biodiversity and aquaculture. -- Mot(s) clé(s) en anglais : Anthropophony, Maritime traffic, Stress response, Multi-omics, Ecophysiology, Metabolomics, Metabolism, Mytilus edulis, Bivalve, Embryogenesis, Metamorphosis.

Type de document :	Thèse ou mémoire de l'UQAR (Thèse)
Directeur(trice) de mémoire/thèse :	Tremblay, Réjean
Co-directeur(s) ou co-directrice(s) de mémoire/thèse :	Olivier, Frédéric
Information complémentaire :	Thèse présentée dans le cadre du programme de doctorat en océanographie en vue de l'obtention du grade de philosophiae doctor (Ph. D.).
Mots-clés :	Moule bleue - Embryons - Développement; Moule bleue - Embryons - Effets du bruit sur; Moule bleue - Embryons - Effets de la pollution de l'eau sur; Moule bleue - Larves - Développement; Moule bleue - Larves - Effets du bruit sur; Moule bleue - Larves - Effets de la pollution de l'eau sur; Navires - Bruits; Polluants de l'eau; Bioacoustique; Métabolomique; Mytilus edulis; Ontogenèse.
Départements et unités départementales :	Institut des sciences de la mer de Rimouski (ISMER) > Océanographie
Date de dépôt :	02 mai 2025 15:02
Dernière modification :	08 mai 2025 19:49
URI :	https://semaphore.uqar.ca/id/eprint/3277